Впервые храм был освящен в 1683 году, повторно 4 ноября 2005 года. Первое упоминание ещё о деревянной церкви Рождества Иоанна Предтечи, встречается в старинных летописях, датированных 15 веком. В Смутное время 1612 года, Козьма Минин с паперти этой церкви воззвал к нижегородскому собранию освободить Москву от польских захватчиков.
Строительство каменного храма Иоанна Предтечи было начато на средства купца Гавриила Дранишникова с благославления митрополита Филарета. После смерти Дранишникова строительство храма продолжил его брат Лаврентий.
Храм Рождества Иоанна Предтечи выполнен по архитектурному типу «Корабль». Имеет колокольню, трапезную, к которой в 1814 году с северной стороны пристроили Духовской придел. Южный придел возведен в честь мученицы Анны, жены Гавриила Дранишникова. В 1855 году к храму пристроили шатровую часовню Александра Невского и сторожку.
В 1937 году храм закрыли, в советский период в нем разместили мотоциклетную школу. Нижегородской епархии храм вернули в конце 20 века. Начиная с 1994 года возобновилось проведение богослужений.
За время существования храм несколько раз перестраивался, проводилась масштабная реконструкция здания. Ремонтные работы по восстановлению храмового комплекса стартовали летом в 2004 году. В ноябре 2005 года храм был освящен Алексием II патриархом Московским и всея Руси.
Действующий храм Рождества Иоанна Предтечи демонстрирует красоту русской архитектуры 17 века и является объектом культурного наследия народов Российской Федерации.